Stalna razstava Zgodovina krščanstva na Slovenskem, ki se nahaja v drugem nadstropju muzeja, je prva taka razstava pri nas. Postavljena je kronološko, v dvanajstih razstavnih prostorih. Obiskovalca seznani z začetki krščanstva na naših tleh v 3. stoletju in ga popelje skozi zgodovino, dolgo približno 1700 let, vse do jubilejnega leta 2000.
V prvih dveh sobah je predstavljeno krščanstvo v pozni antiki in zgodnjem srednjem veku (3. – 11. stoletje). Obiskovalec se tu seznani z začetki krščanstva na našem ozemlju. Podrobneje so predstavljeni ptujski škof Viktorin, škof Modest ter brata Ciril in Metod. Od predmetov izstopata originalna bronasta fibula iz 4. stoletja in faksimile Brižinskih spomenikov napisanih med letoma 972 in 1039.
Sledi soba, ki prikazuje srednji vek (12. – 14. stoletje) in postavitev stalne cerkvene organizacije na našem ozemlju v tem času. Takrat je bila izdelana mreža pražupnij, delovati so začeli prvi samostani. Obiskovalec lahko tu podrobneje spozna najstarejše meniške redove pri nas: benediktince, kartuzijane, cistercijane, maltezarje, križnike, klarise, dominikance, avguštince idr.
V prostoru, ki predstavlja 15. stoletje, so glavni poudarki na turških vpadih, vzponu mest in nastanku uboštvenih redov. Pomembnejša dogodka, ki sta zaznamovala krščanstvo na Slovenskem v tem obdobju, sta bila ustanovitev ljubljanske škofije (1461–62) in ustanovitev kolegiatnega kapitlja v Novem mestu (1493–94). Osrednje predmete v prostoru predstavljajo gotski freski in vitraj Janeza Ljubljanskega ter nekaj plastik iz tega obdobja.
16. stoletje zaznamuje širjenje reformacije in protestantizma ter prizadevanja protestantskih pridigarjev za uveljavitev slovenskega jezika v bogoslužju. Obiskovalec lahko tu spozna najpomembnejše protestantske pisce (P. Trubar, S. Krelj, A. Bohorič, J. Dalmatin). Osrednji predmet predstavlja faksimile Dalmatinove biblije v slovenskem jeziku (1584).
Naslednja soba nas popelje v 16. in 17. stoletje v čas protireformacije in cerkvene prenove. Po tridentinsekm koncilu (1545–1563) se je tudi pri nas pričela prenova v katoliški Cerkvi. Med najpomembnejše nosilce katoliške prenove spadajo jezuiti in kapucini, ki v tem času začnejo delovati tudi na Slovenskem. Najzanimivejši predmet v tem prostoru je t.i. Gabrški plašč iz 17. stoletja.
Razcvet baročne umetnosti in terezijansko-jožefinske reforme so posebej predstavljeni v naslednji sobi. V 17. in 18. stoletju je bilo zgrajeno mnogo novih cerkva, opremljenih z novo baročno opremo. T.i. jožefinizem je na področju katoliške Cerkve prinesel številne reforme: preureditev škofij, ukinjanje ljudskih pobožnosti, ukinitev večine samostanov itd. V začetku 18. stoletja začnejo pri nas delovati uršulinke, ki so bile znane po prvih dekliških šolah na Slovenskem. Tu si lahko ogledate baročne kipe in sliko svetega Miklavža, delo V. Metzingerja.
Naslednji prostor prikazuje 19. stoletje. Osrednji temi sta revolucija v letu 1848 in narodni preporod Slovencev. V tem času je najvidnejšo preobrazbo doživela lavantinska (mariborska) nadškofija, ki jo je vodil škof Anton Martin Slomšek (1800–62). Obiskovalec se lahko tu seznani še z nekaterimi drugimi pomembnimi narodnimi buditelji, ki so izhajali iz vrst katoliške cerkve (M. Majar–Ziljski, dr. A. Korošec, dr. J. E. Krek idr.).
Zadnji razstavni prostor prikazuje 20. stoletje in je osredotočen na dogajanje med prvo in drugo svetovno vojno, na družbene spremembe ter na osamosvojitev Republike Slovenije. Med najpomembnejše predmete v tej sobi sodi novomašniški kelih F. Dolinarja, ki je bil izdelan po načrtih vodilnega slovenskega arhitekta 20. stoletja J. Plečnika.
Posebna soba je namenjena ljudski pobožnosti, ki se med drugim kaže tudi v postavitvi božjega groba na veliki petek ter na romanjih v domača in tuja romarska središča. Mnogi verniki so Mariji in svetnikom darovali številne votive, domov pa so za spomin prinašali podobice, rožne vence, kipce in sveče.